Júlíus II, páfi, lét hefja byggingu Péturskirkjunnar áriđ 1506 og henni var lokiđ áriđ 1615 í páfatíđ Páls V.  Hún er í stíl viđ latneskan kross međ ţremur göngum milli kirkjubekkja og mikilli hvelfingu beint uppi yfir altarinu, sem stendur á grafhvelfingu Péturs postula.  Kirkjan er geysifjölsóttur pílagrímastađur.

Nikulás V, sem var páfi á árunum 1447-55, átti hugmyndina ađ byggingu kirkjunnar.  Honum rann til rifja ástand gömlu Péturskirkjunnar, sem var ađ hruni kominn og freskur hennar ţaktar ryki og skit.  Áriđ 1452 fól hann Bernardo Rossellino ađ reisa nýjan kór vestan gömlu kirkjunnar.  Verkinu var ekki fram haldiđ eftir dauđa páfans.  Áriđ 1470 fól Páll II, páfi, Giuliano da Sangallo ađ halda verkinu áfram.

Hinn 18. apríl 1506 lagđi Júlíus II, páfi, hornstein nýju kirkjunnar.  Hún átti ađ vera eins og grískur kross í laginu samkvćmt teikningum Donato Bramante.  Ţegar Bramante dó 1514, réđi Leó X, páfi, Raphael, Fra Giocondo og Giuliano da Sangallo, sem breytti teikningunum í latneskan kross, til verksins.  Arkitektarnir, sem tóku viđ eftir dauđa Raphaels áriđ 1520, vour Antonio da Sangallo eldri, Baldassarre Peruzzi og Andrea Sansovino.

Eftir ađ Róm var lögđ í rústir 1527 fól Páll III, páfi (1534-49), Antonio da Sangallo yngri áframhald verksins.  Hann kaus ađ byggja eftir tekiningum Bramantes og byggđi millivegg milli byggingarsvćđis nýju kirkjunnar og austurhluta hinnar gömlu, sem var enn ţá í notkun.  Ţegar hann dó 1546, gerđi Páll III Michelangelo ađ ađalarkitekt.  Hann hélt ţví starfi einnig í tíđ páfanna Júlíuss III og Píus IV.  Áriđ 1564, ţegar Michelangelo dó, var undirstađa hins mikla hvolfţaks ađ mestu tilbúin.  Eftirmenn Mikelangelós voru Pirro Ligorio og Giacomo da Vignola.  Gregory XIII (1572-85) fól Giacomo della Porta yfirstjórn framkvćmdanna.  Hann breytti hvolfţakinu og lauk byggingu ţess í tíđ Sixtus V (1585-90).  Gregori XIV lét síđan reisa ljósastćđi uppi á henni.  Klement VII (1592-1605) lét brjóta kór gömlu kirkjunnar og lét reisa nýtt háaltari yfir altari Calixtus II.

Páll V (1605-21) lét teikningu Carlo Madernos ráđa, ţannig ađ kirkjan fékk á sig form latneska krossins međ ţví ađ kirkjuskipiđ var lengt til austurs.  Ţannig varđ byggingin 187 m löng.  Madero lauk einnig viđ forhliđ kirkjunnar og bćtti útskotum á teikninguna til ađ styrkja klukkuturninn.  Ađeins annađ ţeirra var byggt eftir teikningu Gian Lorenzo Berninis áriđ 1637.  Bernini hannađi sporbaugslagađ torgiđ umkringt súlnaröđ í tíđ Alexanders VII (1655-67). 

Kirkjan er prýdd fjölda meistaraverka endurreisnar- og barokstílanna, ţ.m.t. Pietu Mikelangelós, altaristjaldinu eftir Bemini, styttu Hl. Longinus, grafhvelfingu Urbans VIII og bronshásćti Péturs postula í kórnum.

Allt fram til ársins 1989 var Péturskirkjan stćrst kristinna kirkna.  Ţetta ár var byggđ ný dómkirkja í höfuđborg Fílabeinsstrandarinnar, Yamoussoukro, sem varđ stćrri.